蜀汉以前，今下寺镇境属葭萌县。
东汉末至南朝刘宋元嘉年间，镇境属汉德县。
东晋穆帝永和三年（公元347年）于今下寺镇境置剑阁县，约于晋孝武帝置晋寿郡时废。
晋安帝时，又于下寺镇境置始平僚郡、始平僚县。
刘宋元嘉初，始平僚郡、县侨去三台县西北境。
西魏废帝三年（公元554年），在下寺镇境置东洛郡，领鱼盘县（在今青川县境内）。
武周圣历二年（公元699年），于下寺镇境置剑门县。
北宋废永归县入剑门县，剑门县自下寺镇境移治剑门关，县曾隶关为直属关。
元朝至元二十年（1283年），废剑门县并入普安县。
清朝同治十一年（1872年），剑州改划为13保，在下寺场设体仁保。
宣统二年（1910年），剑州办理地方自治，安平乡治下寺场，辖体仁、云平2保。
下寺镇民国时期
民国三年（1914年），体仁保改为体仁团，辖区仍旧。
1935年（民国二十四年），中国工农红军第四方面军建立下寺乡苏维埃，治所在今下寺镇下寺村，此后以下寺场（今属下寺村）作为行政中心持续至1966年，并以“下寺”作为建制名称沿用至今。
民国二十四年（1935年）秋，剑阁县将16个区整理合并为6个区，剑义、体仁、云平为第六区（治剑门）。
民国二十九年（1940年）8月，推行新县制，废除联保，设乡镇，设下寺乡。
民国三十五年（1946年）10月，剑阁县重新调整政区，下寺乡属剑阁县第三指导区。
下寺镇新中国时期
中华人民共和国建立后，1950年1月，剑阁县复置下寺乡。
1952年8月，下寺乡划入昭化县。
同年11月7日，昭化县进行区、乡行政区划调整，设第六区（下寺），治地沙溪坝，辖沙溪乡、大仓乡、拐枣乡、猫儿乡、松盖乡5个乡。
1953年，猫儿乡分出五台、麻柳、石瓮3个村析置普广乡，属下寺区，白家乡划归下寺区。
1955年12月13日，撤销下寺区，所属7个乡划归宝轮区。
1956年11月2日，撤销宝轮区，所属乡镇由昭化县直属，松盖乡并入白家乡，拐枣乡、上寺乡、沙溪乡合并更名为下寺乡。
1957年恢复下寺区，乡的隶属关系同前。复置上寺乡，属下寺区。
1958年上寺乡并入白家乡。同时撤销下寺区，恢复宝轮区，所属各乡划归宝轮区。同年，下寺乡改置为下寺人民公社。同时，途径下寺境内的宝成铁路全线通车，在境内的沙溪坝设置沙溪坝站，沙溪坝场镇至此逐渐兴起。
1959年，昭化县撤销并入广元县，下寺乡改属广元县。
1966年年初，下寺人民公社驻地由下寺场东迁至沙溪坝。
1984年，基层政权改制，实行政社分设，下寺人民公社恢复为下寺乡。
1985年绵阳撤地设市后新设地级广元市，原广元县改为广元市市中区，下寺乡改属广元市市中区。同年，下寺乡改建为下寺镇。
1991年，广元市市中区宝轮区的上寺乡、下寺镇和竹园区的普广乡3个乡镇划归剑阁县管辖，以此3个乡镇新建下寺区，区公所驻下寺镇沙溪坝。
1992年剑阁县乡镇行政区划调整，撤销普广乡，所属行政区域并入下寺镇。
1996年，中共广元市委和中共剑阁县委提出剑阁县城搬迁计划，设立剑阁县下寺经济开发区，相应成立剑阁县下寺经济开发区管理委员会，负责下寺新县城的规划建设，同时代行下寺区职能，辖下寺镇、上寺乡。
2000年6月22日，国务院批准剑阁县人民政府驻地由普安镇迁址下寺镇。
2003年9月28日，剑阁县人民政府驻地正式迁至下寺镇。
2003年，下寺镇被列为四川省重点镇。
2004年，下寺镇被列为首批全国重点镇。
2006年3月，撤销剑阁县下寺经济开发区，设立剑阁县剑门工业园区，位于下寺镇渡口社区和大桥村，保留剑阁县下寺经济开发区管理委员会作为剑门工业园区的管理机构。下寺镇全面实现由剑阁县直辖，上寺乡不再受设治下寺的区级机构领导。
2013年12月26日，四川省人民政府批复同意成立四川剑阁经济开发区，属省级开发区。开发区范围分为剑门片区和普安片区，其中剑门片区位于下寺镇渡口社区和大桥村境内，东至剑阁县污水处理厂，南至绵广高速，西至清江河，北至清江河。
2014年7月，下寺镇被列为第二批全国重点镇。
