商至战国为西羌地。
秦至汉初为月氏、乌孙国和匈奴地。
西汉元狩二年(公元前121年)始置玉门县,隶酒泉郡。
东晋十六国时西凉置会稽郡。
南北朝时北魏置玉门郡,后屡有变更。
清乾隆二十四年(公元1759年),复置玉门县 。
1949年9月25日,中国人民解放军和平解放玉门油矿,翌日(9月26日)解放玉门县。
1955年12月,成立玉门市(省辖市)。
1958年,合玉门县、玉门市为地级市。
1961年,改为县级市,隶属酒泉地区行政公署。
2002年,酒泉撤地设市后,玉门市由地级酒泉市代管。
随着玉门市老市区资源逐渐枯竭,2003年开始,玉门市驻地向玉门镇迁移,同时成立了老市区党工委和老市区管理委员会。
2009年3月,玉门市被批准列入国家第二批资源枯竭型城市。
截至2013年,玉门市新市区“六纵五横”的城市路网基本形成,新市区建成区面积由迁址之初的3平方公里拓展到了9平方公里,聚集人口5万多。
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